Early intrauterine embryonic development of the bothriocephalidean cestode Clestobothrium crassiceps (Rudolphi, 1819), a parasite of the teleost Merluccius merluccius (L., 1758) (Gadiformes: Merlucciidae)

The early intrauterine embryonic development of the bothriocephalidean cestode Clestobothrium crassiceps (Rudolphi, 1819), a parasite of the teleost Merluccius merluccius (L., 1758), was studied by means of light (LM) and transmission electron microscopy (TEM). Contrary to the generic diagnosis given in the CABI Keys to the cestode parasites of vertebrates, the eggs of C. crassiceps, the type of species of Clestobothrium Lühe, 1899, are operculate and embryonated. Our LM and TEM results provide direct evidence that an operculum is present and that the eggs exhibit various stages of intrauterine embryonic development, and in fact represent a good example of early ovoviviparity. The intrauterine eggs of this species are polylecithal and contain numerous vitellocytes, generally ∼ 30, which are pushed to the periphery and remain close to the eggshell, whereas the dividing zygote and later the early embryo remain in the egg centre. During early intrauterine embryonic development, several cleavage divisions take place, which result in the formation of three types of blastomeres, i.e. macro-, meso- and micromeres. These can be readily differentiated at the TEM level, not only by their size, but also by the ultrastructural characteristics of their nuclei and cytoplasmic organelles. The total number of blastomeres in these early embryos, enclosed within the electron-dense eggshells, can be up to ∼ 20 cells of various sizes and characteristics. Mitotic divisions of early blastomeres were frequently observed at both LM and TEM levels. Simultaneously with the mitotic cleavage divisions leading to blastomere multiplication and their rapid differentiation, there is also a deterioration of some blastomeres, mainly micromeres. A similar degeneration of vitellocytes begins even earlier. Both processes show a progressive degeneration of both vitellocytes and micromeres, and are good examples of apoptosis, a process that provides nutritive substances, including lipids, for the developing embryo.

RésuméLe développement embryonnaire intra-utérin précoce du cestode bothriocéphale Clestobothrium crassiceps (Rudolphi, 1819), parasite du téléostéen Merluccius merluccius (L., 1758), a été étudié en microscopie photonique (MP) et microscopie électronique à transmission (MET). Au contraire de la diagnose générique donnée par CABI, les œufs de C. crassiceps, espèce-type de Clestobothrium Lühe, 1899, sont operculés et embryonnés. Nos résultats en MP et MET donnent des preuves directes de la présence d’un opercule et aussi du fait que les œufs exhibent des stades variés de développement embryonnaire intra-utérin, représentant un bon exemple d’ovoviviparité précoce. Les œufs intra-utérins de cette espèce sont polylécithes et contiennent de nombreux vitellocytes, au nombre de 30 environ, qui sont poussés vers la périphérie et restent proches de la coque de l’œuf, alors que le zygote en division et ensuite l’embryon jeune restent au centre de l’œuf. Pendant le développement intra-utérin précoce, plusieurs divisions de clivage interviennent et produisent trois types de blastomères, c’est-à-dire des macro-, méso- et micromères. Ceux-ci peuvent être aisément distingués par microscopie électronique à transmission (MET), non seulement par leur taille, mais aussi par les caractéristiques ultrastructurales de leurs noyaux et de leurs organites cytoplasmiques. Le nombre total de blastomères dans ces embryons jeunes, enveloppés dans les coques de l’œuf qui sont denses aux électrons, peut atteindre approximativement 20 cellules de tailles et de caractéristiques diverses. Les divisions mitotiques des jeunes blastomères ont été fréquemment observées en MP et MET. Simultanément aux divisions mitotiques de clivage qui amènent à la multiplication des blastomères et leur différenciation rapide, on observe aussi une détérioration de certains blastomères, surtout des micromères. Une dégénération similaire des vitellocytes commence même plus tôt. Les deux processus de dégénération des vitellocytes et des micromères sont de bons exemples d’apoptose, un processus qui procure des substances nutritives, dont des lipides, à l’embryon en développement.