Evolution of the spectrin-based membrane skeleton

A group of four proteins – spectrin, ankyrin, 4.1 and adducin – evolved with the metazoa. These membrane-cytoskeletal proteins cross-link actin on the cytoplasmic face of plasma membranes and link a variety of transmembrane proteins to the cytoskeleton. In this paper, the evolution of these proteins is analysed. Genomics indicate that spectrin was the first to appear, since the genome of the choanoflagellate Monosiga brevicolis contains genes for α, β and βH spectrin. This organism represents a lineage of free-living and colonial protists from which the metazoa are considered to have diverged. This indicates that spectrin emerged in evolution before the animals. Simple animals such as the placozoan Trichoplax adherens also contain recognizable precursors of 4.1, ankyrin and adducin, but these could probably not bind spectrin. Ankyrin and adducin seem to have acquired spectrin-binding activity with the appearance of tissues since they appear to have largely the same domain structure in all eumetazoa. 4.1 was adapted more recently, with the emergence of the vertebrates, to bind spectrin and promote its interaction with actin. A simple hypothesis is that spectrin was prerequisite (but not sufficient) for animal life; that spectrin interaction with ankyrin and adducin was required for evolution of major tissues; and that 4.1 acquired a spectrin-actin binding activity as animal size increased with the appearance of vertebrates. The spectrin/ankyrin/adducin/4.1 complex represents a remarkable system that underpins animal life; it has been adapted to many different functions at different times during animal evolution.

RésuméLe groupe de quatre protéines, spectrine, ankyrine, 4.1 et adducine a évolué chez les métazoaires. Ces protéines du cytosquelette membranaire lient l’actine du côté cytoplasmique des membranes plasmiques et relient une grande diversité de protéines membranaires au cytosquelette. Dans cet article, l’évolution de ces protéines est analysée. Les données génomiques indiquent que la spectrine est apparue en premier, dans la mesure où le génome du choanoflagellé Monosiga brevicolis contient les gènes de l’alpha, bêta et bêta-H spectrine. Cet organisme représente une lignée de protistes autonomes ou colonisateurs à partir de laquelle les métazoaires auraient divergé. Cela indique que la spectrine aurait émergé au cours de l’évolution avant les animaux. Des animaux aussi simples que le placozoaire Trichoplax adherens contiennent aussi des précurseurs identifiables de la protéine 4.1, de l’ankyrine et l’adducine, mais qui ne peuvent probablement pas lier la spectrine. L’ankyrine et l’adducine semblent avoir acquis une capacité de lier la spectrine lors de l’apparition des tissus car elles présentent la même structure de domaines chez tous les eumétazoaires. La protéine 4.1 s’est adaptée plus récemment dans sa capacité à lier la spectrine et à promouvoir son interaction avec l’actine, avec l’émergence des vertébrés. Une hypothèse simple serait que la spectrine soit prérequise (mais non suffisante) pour la vie animale, que l’interaction de la spectrine avec l’ankyrine et l’adducine soit nécessaire pour l’évolution des tissus majeurs, et que la protéine 4.1 ait acquis une activité de liaison spectrine-actine au cours de l’augmentation de la taille des animaux avec l’apparition des vertébrés. Le complexe spectrine/ankyrine/adducine/4.1 représente donc un système remarquable qui fonde la vie animale. Il s’est adapté à de nombreuses fonctions différentes, à différents moments de l’évolution animale.