Selfish cellular networks and the evolution of complex organisms

Human gametogenesis takes years and involves many cellular divisions, particularly in males. Consequently, gametogenesis provides the opportunity to acquire multiple de novo mutations. A significant portion of these is likely to impact the cellular networks linking genes, proteins, RNA and metabolites, which constitute the functional units of cells. A wealth of literature shows that these individual cellular networks are complex, robust and evolvable. To some extent, they are able to monitor their own performance, and display sufficient autonomy to be termed “selfish”. Their robustness is linked to quality control mechanisms which are embedded in and act upon the individual networks, thereby providing a basis for selection during gametogenesis. These selective processes are equally likely to affect cellular functions that are not gamete-specific, and the evolution of the most complex organisms, including man, is therefore likely to occur via two pathways: essential housekeeping functions would be regulated and evolve during gametogenesis within the parents before being transmitted to their progeny, while classical selection would operate on other traits of the organisms that shape their fitness with respect to the environment.

RésuméChez l’homme, la gamétogenèse dure des années et met en jeu un grand nombre de divisions cellulaires, surtout chez le mâle. Par suite, de nombreuses mutations de novo peuvent s’accumuler durant cette période. Une proportion significative d’entre elles affecte probablement les réseaux cellulaires qui relient gènes, protéines, ARN et métabolites, et constituent les unités fonctionnelles des cellules. Un abondant corpus de publications montre que ces réseaux sont complexes, robustes et capables d’évoluer. Dans une certaine mesure, ils peuvent évaluer leurs propres performances, et de faire preuve de suffisamment d’autonomie pour mériter le qualificatif d’ « égoïste ». Leur robustesse est liée à des mécanismes de contrôle de qualité qui font partie intégrante des réseaux cellulaires individuels et susceptibles d’agir sur eux. Cela fournit les bases d’un mécanisme de sélection au cours de la gamétogénèse. Ces processus sélectifs n’affectent pas que des fonctions cellulaires spécifiques des gamètes. Ainsi, l’évolution des organismes les plus complexes, y compris l’homme, utiliserait deux voies. Les fonctions domestiques essentielles seraient contrôlées et soumises à la sélection pendant la gamétogénèse chez les parents, avant d’être transmises à leur progénie. La sélection classique opérerait sur les autres caractéristiques des organismes qui façonnent leur qualité d’adaptation à l’environnement.