Sexual selection: Another Darwinian process

Why was sexual selection so important to Darwin? And why was it de-emphasized by almost all of Darwin's followers until the second half of the 20th century? These two questions shed light on the complexity of the scientific tradition named “Darwinism”. Darwin's interest in sexual selection was almost as old as his discovery of the principle of natural selection. From the beginning, sexual selection was just another “natural means of selection”, although different from standard “natural selection” in its mechanism. But it took Darwin 30 years to fully develop his theory, from the early notebooks to the 1871 book The Descent of Man, and Selection in Relation to Sex. Although there is a remarkable continuity in his basic ideas about sexual selection, he emphasized increasingly the idea that sexual selection could oppose the action of natural selection and be non adaptive. In time, he also gave more weight to mate choice (especially female choice), giving explicit arguments in favor of psychological notions such as “choice” and “aesthetic sense”. But he also argued that there was no strict demarcation line between natural and sexual selection, a major difficulty of the theory from the beginning. Female choice was the main reason why Alfred Russel Wallace, the co-discoverer of the principle of natural selection, engaged in a major controversy with Darwin about sexual selection. Wallace was suspicious about sexual selection in general, trying to minimize it by all sorts of arguments. And he denied entirely the existence of female choice, because he thought that it was both unnecessary and an anthropomorphic notion. This had something to do with his spiritualist convictions, but also with his conception of natural selection as a sufficient principle for the evolutionary explanation of all biological phenomena (except for the origin of mind). This is why Wallace proposed to redefine Darwinism in a way that excluded Darwin's principle of sexual selection. The main result of the Darwin–Wallace controversy was that most Darwinian biologists avoided the subject of sexual selection until at least the 1950 s, Ronald Fisher being a major exception. This controversy still deserves attention from modern evolutionary biologists, because the modern approach inherits from both Darwin and Wallace. The modern approach tends to present sexual selection as a special aspect of the theory of natural selection, although it also recognizes the big difficulties resulting from the inevitable interaction between these two natural processes of selection. And contra Wallace, it considers mate choice as a major process that deserves a proper evolutionary treatment. The paper's conclusion explains why sexual selection can be taken as a test case for a proper assessment of “Darwinism” as a scientific tradition. Darwin's and Wallace's attitudes towards sexual selection reveal two different interpretations of the principle of natural selection: Wallace's had an environmentalist conception of natural selection, whereas Darwin was primarily sensitive to the element of competition involved in the intimate mechanism of any natural process of selection. Sexual selection, which can lack adaptive significance, reveals this exemplarily.

RésuméPourquoi la sélection naturelle était-elle si importante pour Darwin ? Pourquoi a-t-elle été massivement ignorée par les évolutionnistes darwiniens jusque dans la seconde moitié du xxe siècle, à de très rares exceptions près ? Ces deux questions révèlent la complexité de la tradition scientifique nommée « darwinisme ». L’intérêt de Darwin pour la sélection sexuelle est presque aussi ancien que sa découverte du principe de sélection naturelle. Dès le début, la sélection sexuelle a été présentée par lui comme un autre « moyen naturel de sélection », bien que différent de la sélection naturelle proprement dite dans son mécanisme. Il fallut néanmoins 30 ans à Darwin pour pleinement développer sa théorie, depuis les cahiers de notes manuscrites de la fin des années 1830 jusqu’au livre de 1871 La descendance de l’homme et la sélection sexuelle. Bien qu’il y ait une remarquable continuité dans les idées fondamentales de Darwin a au sujet de la sélection sexuelle, on décèle des changements subtils mais significatifs. Il a pris conscience que l’action de la sélection sexuelle pouvait s’opposer à celle de la sélection naturelle. Il a aussi accordé une importance croissante au choix par les femelles et justifié son emploi aussi croissant de notions psychologiques telles que le « choix » et « le sens esthétique ». Mais il a aussi soutenu qu’il n’y avait pas de frontière bien définie entre sélection naturelle et sélection sexuelle. La compatibilité de ces différentes thèses était problématique dès le départ, et les problèmes qui en résultaient ont, en grande partie, déterminé le sort de la notion après Darwin. La notion de choix par les femelles fut le principal objet des attaques de Wallace – co-découvreur du principe de sélection naturelle – contre la sélection sexuelle. Wallace cherchait à minimiser la sélection sexuelle par toutes sortes d’arguments, mais il a surtout totalement dénié l’existence même de l’un de ses modes, le choix par les femelles, car cette hypothèse lui semblait à la fois superflue et anthropomorphique. La critique de Wallace ne s’explique pas seulement par son adhésion au spiritualisme ; elle est aussi liée à sa conception du principe de sélection naturelle, qu’il considérait comme un principe suffisant pour l’explication évolutionniste de tous les phénomènes biologiques (exception faite de la genèse de l’esprit). L’effet le plus visible de la controverse entre Darwin et Wallace au sujet de la sélection sexuelle fut que ce sujet fut massivement négligé par les évolutionnistes darwiniens jusque dans les années 1950 au moins, avec la notable exception de Ronald Fisher. Cette controverse mérite cependant encore l’attention des biologistes, car les difficultés qu’elle révélait éclairent la structure des débats et recherches contemporaines sur le sujet. L’approche moderne tend à présenter la sélection sexuelle comme un aspect spécial de la théorie de la sélection naturelle, tout en reconnaissant les difficultés soulevées par les interactions entre ces deux processus naturels de sélection ; mais (contre Wallace), elle voit aussi dans le choix du partenaire sexuel un processus majeur, qui exige un traitement évolutionniste particulier. La conclusion explique pourquoi la sélection sexuelle constitue un cas-test pour comprendre ce qu’a été et ce qu’est le “Darwinisme” en tant que tradition scientifique. Wallace avait une conception environnementaliste de la sélection naturelle, qui le conduisait à ce qu’on appellerait aujourd’hui un panadaptationnisme. Darwin était sensible à l’élément de compétition qu’implique tout processus naturel de sélection dans son mécanisme même, et que la sélection sexuelle révèle indépendamment de toute signification adaptative.