Evolutionary history of aphid-plant associations and their role in aphid diversification

Aphids are intimately linked with their host plants that constitute their only food resource and habitat, and thus impose considerable selective pressure on their evolution. It is therefore commonly assumed that host plants have greatly influenced the diversification of aphids. Here, we review what is known about the role of host plant association on aphid speciation by examining both macroevolutionary and population-level studies. Phylogenetic studies conducted at different taxonomic levels show that, as in many phytophagous insect groups, the radiation of angiosperms has probably favoured the major Tertiary diversification of aphids. These studies also highlight many aphid lineages constrained to sets of related host plants, suggesting strong evolutionary commitment in aphids’ host plant choice, but they fail to document cospeciation events between aphid and host lineages. Instead, phylogenies of several aphid genera reveal that divergence events are often accompanied by host shifts, and suggest, without constituting a formal demonstration, that aphid speciation could be a consequence of adaptation to new hosts. Experimental and field studies below the species level support reproductive isolation between host races as partly due to divergent selection by their host plants. Selected traits are mainly feeding performances and life cycle adaptations to plant phenology. Combined with behavioural preference for favourable host species, these divergent adaptations can induce pre- and post-zygotic barriers between host-specialized aphid populations. However, the hypothesis of host-driven speciation is seldom tested formally and must be weighed against overlooked explanations involving geographic isolation and non-ecological reproductive barriers in the process of speciation.

RésuméLes pucerons entretiennent des relations intimes avec leurs plantes hôtes qui constituent leur seule nourriture et leur seul habitat, et qui ainsi imposent des contraintes sélectives considérables sur leur évolution. On pense donc que les plantes hôtes ont grandement influencé la diversification des pucerons. Ici nous synthétisons les connaissances concernant le rôle des associations avec les plantes hôtes sur la spéciation des pucerons, en examinant des études menées au niveau macro-évolutif et au sein des populations. Les études phylogénétiques conduites à des niveaux taxonomiques variés montrent que, à l’instar de nombreux groupes d’insectes phytophages, la radiation des angiospermes a probablement favorisé la diversification majeure des pucerons au tertiaire. Ces études révèlent aussi l’existence de nombreuses lignées de pucerons strictement associées à des groupes de plantes apparentées et suggèrent de fortes contraintes évolutives sur le choix des plantes par les pucerons. Ces études ne mettent cependant pas en évidence des événements de co-spéciation entre lignées de pucerons et de plantes. Les phylogénies de plusieurs genres de pucerons montrent que la plupart des événements de divergence sont accompagnés de changements d’hôtes, et suggèrent donc, sans en constituer une démonstration formelle, que la spéciation chez les pucerons peut être une conséquence de l’adaptation à de nouveaux hôtes. Les études intraspécifiques expérimentales et de terrain montrent que l’isolement reproducteur entre races d’hôtes résulte en partie de sélection divergente imposée par les plantes hôtes. Les traits soumis à la sélection sont principalement la performance alimentaire et les adaptations du cycle de vie à la phénologie des plantes. Ces adaptations divergentes, combinées à la préférence comportementale pour les plantes favorables, induisent des barrières pré- et post-zygotiques entre populations de pucerons spécialisées. Cependant, l’hypothèse de spéciation induite par les plantes hôtes est rarement testée formellement et mérite d’être opposée à des explications alternatives impliquant l’isolement géographique et des barrières non écologiques dans le processus de spéciation.