The phloem pathway: New issues and old debates

The phloem is a central actor in plant development and nutrition, providing nutrients and energy to sink organs and integrating interorgan communication. A comprehensive picture of the molecules trafficking in phloem sap is being made available, with recent surveys of proteins, RNAs, sugars, and other metabolites, some of which are potentially acting as signals. In this review, we focus on recent breakthroughs on phloem transport and signalling. A case study was phloem loading of sucrose, acting both as a nutrient and as a signal, whose activity was shown to be tightly regulated. Recent advances also described actors of macromolecular trafficking in sieve elements, including chaperones and RNA binding proteins, involved potentially in the formation of ribonucleoprotein complexes. Likewise, long distance signalling appeared to integrate electrical potential waves, calcium bursts and potentially the generation of reactive oxygen species. The ubiquitin–proteasome system was also proposed to be on action in sieve elements for signalling and protein turnover. Surprisingly, several basic processes of phloem physiology are still under debate. Hence, the absence in phloem sap of reducing sugar species, such as hexoses, was recently challenged with observations based on an analysis of the sap from Ranunculaceae and Papaveraceae. The possibility that protein synthesis might occur in sieve elements was again questioned with the identification of components of the translational machinery in Pumpkin phloem sap. Altogether, these new findings strengthen the idea that phloem is playing a central role in interorgan nutrient exchanges and communication and demonstrate that the ways by which this is achieved can obey various patterns among species.

RésuméLe phloème est un acteur central dans le développement des plantes et leur nutrition, fournissant les nutriments et l’énergie aux organes puits et permettant la communication entre organes. La description des molécules véhiculées par la sève phloémienne est maintenant bien détaillée, comportant en particulier des études systématiques récentes sur les protéines, les ARNs, les glucides et les autres métabolites transportés dont certains agissent potentiellement comme signaux. Dans cette revue, nous nous focalisons sur les percées les plus récentes du transport et de la signalisation dans le phloème. Un cas d’école concerne le chargement par des transporteurs du saccharose, molécule agissant à la fois comme nutriment et comme signal. L’activité de ces transporteurs apparaît très finement régulée dans le phloème. Des progrès importants ont aussi porté sur le transport de macromolécules dans les éléments criblés du phloème, impliquant des protéines chaperonnes et des protéines de liaison à l’ARN, potentiellement impliquées dans la formation de complexes ribonucléoprotéiques. De même, la signalisation à longue distance intègre aussi la propagation d’ondes électriques, le relargage local de calcium et la production d’espèces réactives de l’oxygène. Le système ubiquitine–protéasome serait également en action dans les éléments criblés pour la signalisation et le renouvellement des protéines. Étonnamment, plusieurs processus de base du phloème sont encore mal décrits. Par exemple, l’absence dans la sève de formes réduites de glucides a été récemment remise en cause après des observations contradictoires d’hexoses dans la sève de Ranunculaceae et de Papaveraceae. L’absence de synthèse protéique dans les tubes criblés pourrait être remise en question après l’identification de l’ensemble des composants de la machinerie traductionnelle dans la sève phloémienne de Cucurbitaceae. Au final, ces nouveaux résultats renforcent l’hypothèse d’un rôle essentiel du phloème dans les échanges interorganes et montrent une certaine diversité, selon les espèces, dans les processus impliqués.