From intracellular signaling networks to cell death: the dual role of reactive oxygen species in seed physiology

Reactive Oxygen Species (ROS) are continuously produced during seed development, from embryogenesis to germination, but also during seed storage. ROS play a dual role in seed physiology behaving, on the one hand, as actors of cellular signaling pathways and, on the other hand, as toxic products that accumulate under stress conditions. ROS, provided that their amount is tightly regulated by the balance between production and scavenging, appear now as being beneficial for germination, and in particular to act as a positive signal for seed dormancy release. Such an effect might result from the interplay between ROS and hormone signaling pathways thus leading to changes in gene expression or in cellular redox status. We also propose that changes in ROS homeostasis would play a role in perception of environmental factors by seeds during their germination, and thus act as a signal controlling the completion of germination. However, uncontrolled accumulation of ROS is likely to occur during seed aging or seed desiccation thus leading to oxidative damage toward a wide range of biomolecules and ultimately to necroses and cell death. We present here the concept of the “oxidative window for germination”, which restricts the occurrence of the cellular events associated with germination to a critical range of ROS level, enclosed by lower and higher limits. Above or below the “oxidative window for germination”, weak or high amounts of ROS, respectively, would not permit progress toward germination. To cite this article: C. Bailly et al., C. R. Biologies 331 (2008).

RésuméLes espèces réactives de l'oxygène (ROS) sont produites continuellement au cours du développement des semences, de l'embryogenèse à la germination, mais aussi au cours de leur stockage. Ces molécules jouent un double rôle dans la physiologie des semences se comportant, d'une part, comme des acteurs des voies de signalisation cellulaire et, d'autre part, comme des produits toxiques s'accumulant sous conditions de stress. Les ROS, à condition que leur niveau d'accumulation soit finement régulé par un équilibre entre production et élimination, apparaissent aujourd'hui être bénéfiques pour la germination et, en particulier, agissent comme signal positif capable de lever la dormance des semences. Un tel effet pourrait résulter de l'interaction entre les ROS et les voies de signalisation hormonales conduisant ainsi à des changements dans l'expression des gènes ou de l'état redox cellulaire. Nous proposons également que les changements dans l'homéostasie des ROS jouent un rôle, pendant la germination, dans la perception par les semences des facteurs environnementaux, et donc agissent comme un signal contrôlant la germination. Toutefois, l'accumulation incontrôlée de ROS est susceptible de se produire au cours du vieillissement des semences ou de leur dessiccation en fin de maturation sur la plante mère, ce qui conduit à des dommages oxydatifs envers un grand nombre de biomolécules et, de manière ultime, à des nécroses et à la mort cellulaire. Nous présentons ici le nouveau concept d'une « fenêtre oxydative pour la germination », qui lie la réalisation d'événements cellulaires associés à la germination à des niveaux critiques de ROS compris entre une limite basse et une limite haute. En deçà ou delà de ces limites, des niveaux trop faibles ou trop élevés de ROS ne permettraient pas la réalisation de la germination. Pour citer cet article : C. Bailly et al., C. R. Biologies 331 (2008).