On the origin of high growth rates in archosaurs and their ancient relatives: Complementary histological studies on Triassic archosauriforms and the problem of a “phylogenetic signal” in bone histology

Three possible hypotheses could explain the polarity of the histological features of basal archosauriform and archosauromorph reptiles: either, the fibrolamellar complex is basal; or, the lamellar-zonal complex is basal or finally, the condition varied, and each complex evolved more than once in these early groups. The answer to this question would have broad implications for our understanding of the physiological, ecological, and behavioral features of the first archosaurs. To this end, we sampled the bone histology of various archosauriforms and basal archosaurs from the Triassic and Lower Jurassic: erythrosuchids, proterochampsids, euparkeriids, and basal ornithischian dinosaurs, including forms close to the origin of archosaurs but poorly assessed phylogenetically. The new data suggest that the possibility of reaching and maintaining very high growth rates through ontogeny could have been a basal characteristic of archosauriforms. This was partly retained (at least during early ontogeny) in most lineages of Triassic pseudosuchians, which nevertheless generally relied on lower growth rates to reach large body sizes. This trend to slower growth seems to have been further emphasized among Crocodylomorpha, which may thus have secondarily reverted toward more generalized reptilian growth strategies. Accordingly, their “typical ectothermic reptilian condition” may be a derived condition within archosauriforms, homoplastic to the generalized physiological condition of basal amniotes. On the other hand, ornithosuchians apparently retained and even enhanced the high growth rates of many basal archosauriforms during most of their ontogenetic trajectories. The Triassic may have been a time of “experimentation” in growth strategies for several archosauriform lineages, only one of which (ornithodirans) eventually stayed with the higher investment strategy successfully.Our data again raise the problem of a possible “phylogenetic signal” being carried by bone histology. Bone histology is highly correlated to “functional” characters as size and growth rates which are intensely involved in species-specific “life-history traits”, are under intense scrutiny by selective pressures and may accordingly evolve very rapidly. This rapid evolutionary rate would in turn produce patterns of species-specific variations that could “erase” higher-order taxonomic signals in bone tissue. In other words, this fast turnover would introduce autapomorphies (and homoplasies) at the level of apical (terminal) taxa that could blur the wider “phylogenetic signal”. Thus, the search for generalized apomorphic (or plesiomorphic) conditions of bone histological character-states at supraspecific levels may often be deceptive. Nevertheless, bone tissue phenotypes can reflect a phylogenetic signal at supraspecific levels if homologous elements are used, and if ontogenetic trajectories and size-dependent differences are taken into consideration.

RésuméOn dispose de trois hypothèses pour rendre compte de la polarité des caractères d’histologie osseuse chez les archosauriformes basaux : soit, le complexe fibrolamellaire est basal ; soit, le complexe lamellaire–zonaire est basal ; soit enfin, la condition a varié et chaque complexe est apparu plusieurs fois dans les groupes basaux d’archosauriformes. La réponse à cette question aurait des implications importantes pour notre compréhension des caractéristiques physiologiques, écologiques et comportementales des premiers archosaures. Pour avancer dans ce problème, nous avons échantillonné l’histologie osseuse d’archosauriformes et d’archosauriens basaux variés du Trias et du Jurassique inférieur : érythrosuchides, proterochampsides, euparkeriides et dinosaures ornithischiens basaux, y compris des formes proches de l’origine des archosaures mais dont la situation phylogénétique est encore mal définie. Les nouvelles données suggèrent que la possibilité d’atteindre et de maintenir des taux de croissance très élevés pendant toute l’ontogenèse pourrait bien être une caractéristique basale des archosauriformes. Cette aptitude serait en partie conservée (au moins en début d’ontogenèse) dans la plupart des lignées de pseudosuchiens triasiques qui, cependant, utilisaient en général des taux de croissance plus modérés pour atteindre finalement de grandes tailles. Cette tendance à utiliser des taux de croissance modérés semble avoir été encore plus exprimée chez les Crocodylomorpha qui ont pu ainsi retourner secondairement vers des types de croissances reptiliens plus généralisés. Ainsi, leur « condition ectothermique reptilienne typique » pourrait bien être une condition dérivée à l’intérieur des archosauromorphes, homoplasique de la condition physiologique généralisée (ectothermie poïkilothermique) des amniotes basaux. En revanche, les ornithosuchiens ont apparemment conservé et même augmenté les taux de croissance élevés de beaucoup d’archosauriformes basaux, et cela pendant la plus grande partie de leur trajectoire ontogénique. Le Trias a peut être été une époque « d’expérimentation » de diverses stratégies de croissance pour de nombreuses lignées d’archosauriformes, l’une d’entre elles seulement (les ornithodires) conservant avec succès la stratégie plus coûteuse du fort investissement énergétique dans la croissance rapide.Nos données soulèvent à nouveau le problème du « signal phylogénétique » éventuellement contenu dans l’histologie osseuse. Celle-ci est très corrélée à des caractéristiques « fonctionnelles » des espèces, telles que la taille et le taux de croissance. De telles caractéristiques sont fortement impliquées dans les « traits d’histoire de vie » spécifiques qui sont sous le contrôle intense des pressions sélectives et elles peuvent en conséquence évoluer très rapidement. Ces taux d’évolution rapides pourraient à leur tour produire de la variation au niveau des populations ou espèces, variation qui pourrait « effacer » le signal phylogénétique à des niveaux plus inclusifs (supraspécifiques) dans le tissu osseux. En d’autres termes, ce renouvellement rapide au niveau des taxons terminaux introduirait des autapomorphies (et de l’homoplasie) qui pourraient masquer ou effacer le signal phylogénétique plus général. Il en résulte que la recherche de conditions apo- ou plésiomorphe des états de caractères du tissu osseux à des niveaux supraspécifiques pourrait bien être souvent trompeuse. Cependant, les phénotypes tissulaires de l’os peuvent exprimer un signal phylogénétique à des niveaux supraspécifiques si l’on utilise des éléments homologues et si l’on prend en compte les critères de variabilité liés à la taille spécifique et à l’étape du développement ontogénique.