Earthworm interactions with denitrifying bacteria are scale-dependent: Evidence from physiological to riparian ecosystem scales

Earthworms are implicated in denitrification, the microbially mediated reaction that results in gaseous nitrogen (N2O and N2) loss from terrestrial ecosystems. At the physiological scale, the anaerobic earthworm gut is a favorable microsite for endemic and transient denitrifiers that produce up to 11 nmol N2O g−1 earthworm h−1. Besides this direct earthworm–denitrifier interaction, the earthworm's ability to consume, fragment and mix organic residues with soil will accelerate N mineralization and create suitable conditions for opportunistic soil denitrifiers. At the drilosphere scale, earthworm biostructures (burrows, casts) and earthworm-worked soil create gradients of redox conditions and are enriched in inorganic N and soluble C substrates used by denitrifiers. Therefore, earthworms indirectly stimulate soil N2O emissions by soil denitrifiers. Although these small-scale effects may imply that ecosystems with large earthworm populations are more likely to lose N through denitrification, there is scant experimental data to confirm this supposition. Evidence from simulated streams and agroecosystems suggests that earthworms can stimulate N2O emissions at the ecosystem-scale, but environmental factors (temperature and moisture) may overwhelm earthworm-induced denitrification. A critical review of earthworm–denitrifier interactions in riparian buffers, a hotspot for both groups of organisms, indicated that hydrodynamics controls denitrification during flooding periods by profoundly changing soil moisture and substrate concentrations that favor denitrifier activity. Earthworm effects on denitrifiers may be detected during drier periods. Thus, earthworm–denitrifier interactions cannot be extrapolated from the physiological- and drilosphere-level to explain denitrification in riparian ecotones due to seasonal variation in hydrological processes occurring at this scale.

ZusammenfassungRegenwürmer sind an der Denitrifikation beteiligt, der mikrobiell vermittelten Reaktion, die die Freisetzung von gasförmigem Stickstoff (N2O und N2) aus terrestrischen Ökosystemen bewirkt. Auf der physiologischen Ebene ist der anaerobe Regenwurmdarm ein günstiges Habitat für endemische und vorübergehende Denitrifikanten, die bis zu 11 nmol N2O g−1 Regenwurm h−1 produzieren. Neben dieser direkten Regenwurm-Denitrifikanten-Interaktion, beschleunigt die Fähigkeit des Regenwurms, organischen Detritus zu konsumieren, zu zerkleinern und mit Erde zu mischen, die Stickstoffmineralisation und schafft günstige Bedingungen für opportunistische, bodenbewohnende Denitrifikanten. In der Drilosphäre erzeugen vom Regenwurm geschaffene Strukturen (Gänge, Ausscheidungen) und vom Regenwurm verarbeiteter Boden Gradienten von Redox-Bedingungen, und sie sind angereichert mit anorganischem N und löslichen C-Substraten, die von Denitrifikanten genutzt werden. Deshalb stimulieren Regenwürmer indirekt N2O-Emissionen durch bodenlebende Denitrifikanten. Obwohl diese kleinräumigen Effekte nahelegen könnten, dass Ökosysteme mit großen Regenwurmpopulationen mit höherer Wahrscheinlichkeit Stickstoffverluste durch Denitrifikation erleiden, gibt es nur wenige experimentelle Daten, um diese Annahme zu stützen. Ergebnisse aus simulierten Fließgewässern und Agrarökosystemen legen nahe, dass Regenwürmer N2O-Emissionen auf der Ökosystem-Ebene stimulieren können, aber Umweltfaktoren (Temperatur und Feuchte) könnten die regenwurminduzierte Denitrifikation übertönen. Eine kritische Bestandsaufnahme von Regenwurm-Denitrifikanten-Interaktionen in Flussuferzonen, die Hotspots für beide Organismengruppen sind, zeigte, dass die Hydrodynamik die Denitrifikation während der Überflutungsperioden bestimmte, indem Bodenfeuchte und Substratkonzentrationen grundlegend verändert wurden. Einflüsse der Regenwürmer können eher während der trockneren Perioden gefunden werde n. Somit können die Regenwurm-Denitrifikanten-Interaktionen nicht von der physiologischen bzw. Drilosphärenebene extrapoliert werden, um die Denitrifikation in Flussuferzonen zu erklären, was auf die saisonalen Schwankungen der hydrologischen Prozesse zurückzuführen ist, die auf dieser räumlichen Skala auftreten.